La technologie ARNi est prometteuse dans la lutte contre le Varroa, un ravageur mortel de l'abeille domestique
Henry I. Miller et Kathleen Hefferon, ACSH*
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Abeille mellifère extrayant le nectar d'une fleur
L'interférence ARN – ARNi – a pour fonction spécifique de réduire au silence, ou de désactiver, des gènes. Entre autres applications, elle promet d'être révolutionnaire dans le traitement des infections des abeilles par un parasite commercialement important, Varroa destructor.
Des images d'abeilles apparaissent dans des peintures rupestres préhistoriques, dont l'une remonte à 8.000 ans en Espagne. Les Égyptiens de l'Antiquité ont été parmi les premiers à domestiquer les abeilles et, depuis, les apiculteurs ne cessent d'être « occupés comme des abeilles ». En effet, le miel occupe une place vénérable et presque mythologique dans notre culture, notre langue et notre mythologie. « Le miel est le nectar des dieux », écrivait le philosophe grec Aristote.
Le miel lui-même a toujours été associé à l'abondance, à la prospérité et à la guérison. Selon la Bible, « les paroles aimables sont comme le miel – douces à l'âme et saines pour le corps ». (Proverbes 16:24). Il est utilisé dans des rituels et des célébrations, comme Rosh Hashanah, le Nouvel An juif, où des pommes sont trempées dans du miel pour signifier le souhait d'une année douce à venir.
Cependant, les abeilles, qui sont à l'origine de ces douces bénédictions, sont menacées par un parasite agressif. Et la seule solution réalisable à long terme actuellement disponible – une application de la biologie moléculaire appelée interférence ARN, ou ARNi – est attaquée par les partisans du rejet de l'innovation, pour qui l'« ARN » (comme dans les vaccins à ARNm) est devenu une cible.
Quelle est l'importance des abeilles ?
Le marché mondial du miel représente à lui seul plus de 9 milliards de dollars, mais la valeur économique et environnementale des abeilles dépasse largement ce chiffre. Elles sont responsables de la pollinisation d'un tiers des cultures dans le monde, dont plus de 100 types de fruits et de légumes aux États-Unis. Des arbres fruitiers et à noix aux tournesols, poivrons et pastèques, beaucoup de nos cultures préférées ont besoin de la pollinisation par les abeilles mellifères pour rester saines et vigoureuses pour la génération suivante. La petite abeille mellifère est donc un élément clé de nos systèmes alimentaires et agricoles, avec une valeur annuelle supplémentaire de 15 milliards de dollars rien que pour la pollinisation.
Tout cela a été mis en péril au cours des dernières décennies par l'attaque d'un parasite arachnide, le Varroa destructor, un minuscule acarien qui draine les fluides corporels des abeilles adultes et des couvains fraîchement éclos. Le Varroa existe depuis des lustres, mais son hôte originel était l'abeille asiatique (Apis cerana). Cette relation hôte-parasite a évolué de manière stable pendant des milliers d'années, chaque espèce apprenant à coexister sans provoquer l'extinction de l'autre. Cependant, le Varroa a fini par trouver un nouvel hôte plus sensible, avec des conséquences dévastatrices : l'abeille domestique occidentale, Apis mellifera, qui, contrairement à ses homologues asiatiques, était naïve face à l'infection par le Varroa et, par conséquent, n'avait que peu de défenses contre ce parasite.
L'expansion de la gamme d'hôtes à l'abeille occidentale s'est produite rapidement lorsque des ruches ont été transportées en Asie orientale au milieu du siècle dernier et que les produits à base de miel ont commencé à s'imposer comme des marchandises importantes.
Dans les années 1950, les acariens Varroa infestaient les ruches en URSS orientale, au Japon et en Chine. Dans les années 1960, ces parasites ont été identifiés en Europe et en Amérique du Sud et, dans les années 1980, ils ont fait leur apparition aux États-Unis, où leur présence a été confirmée pour la première fois en 1987 en Floride et dans le Wisconsin. L'acarien se nourrit du corps gras de l'abeille, affaiblit les individus et transmet des virus mortels, notamment le virus des ailes déformées (DWV), et constitue une menace majeure pour l'apiculture mondiale. À l'exception de l'Australie, les acariens Varroa se sont rapidement répandus dans la majeure partie du monde, très probablement par le biais du commerce mondial des abeilles et des produits de la ruche.
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Virus des ailes déformées. Photo : Wikimedia Commons
Depuis son introduction, le Varroa est devenu la principale cause du déclin des colonies. Les infections affectent le système immunitaire des abeilles, réduisent le taux de survie du couvain et raccourcissent la durée de vie des ouvrières, ce qui contribue à des pertes hivernales généralisées et met à rude épreuve les industries de pollinisation commerciale. Au fil des décennies, le Varroa a entraîné des changements dans les pratiques apicoles, notamment un recours accru aux acaricides chimiques, l'élevage sélectif d'abeilles résistantes à l'acarien et la lutte intégrée contre les ravageurs. Malgré ces efforts, le Varroa reste une menace persistante, qui altère fondamentalement la santé des abeilles et l'économie de l'apiculture en Europe et en Amérique du Nord.
Les acariens Varroa pénètrent dans les ruches en s'accrochant aux abeilles qui butinent le nectar, puis sont ramenés dans la ruche et dans les cellules de couvain, où les œufs d'acariens fraîchement pondus se transforment en larves puis en nymphes. Parasites obligatoires, les acariens sucent l'hémolymphe des abeilles adultes et de leur progéniture, infectant souvent de préférence les abeilles nourricières afin qu'ils puissent être transportés directement vers les cellules de couvain. Pire encore, l'acarien Varroa est également un vecteur de divers virus de l'abeille, ce qui entraîne une destruction synergique des occupants de la colonie.
Les abeilles qui éclosent en portant un acarien souffrent d'une perte de poids, d'une diminution des performances de vol et d'une durée de vie réduite. En outre, les abeilles butineuses (celles qui quittent la ruche pour trouver du nectar) parasitées par les acariens présentent des capacités d'apprentissage réduites, de longues absences de la ruche et un risque accru de ne jamais revenir, peut-être en raison d'une capacité réduite à s'orienter vers la ruche.
Les dommages causés par le Varroa sont les plus importants au niveau de la communauté, car les bourdons infectés ont beaucoup moins de chances de s'accoupler, de sorte que les colonies d'abeilles infestées par les acariens produisent moins d'essaims. Il en résulte une réduction significative de la population d'abeilles et une probabilité accrue de perte totale de la colonie pour la saison suivante.
Les dégâts considérables causés aux abeilles par le Varroa ne doivent pas être confondus avec le syndrome d'effondrement des colonies (Colony Collapse Disorder – CCD), un phénomène marqué par la disparition soudaine et inexpliquée de colonies d'abeilles mellifères qui s'inscrit dans un schéma biologique complexe et ancien, connu depuis plus d'un millénaire.
Les colonies touchées par le Varroa ne connaissent pas la disparition soudaine et massive des abeilles ouvrières adultes, qui est la caractéristique du CCD. Au contraire, les abeilles meurent à l'intérieur ou autour de la ruche, souvent avec des signes visibles de maladie ou de malformation.
Des études menées par le Service de Recherche Agricole de l'USDA n'ont pas établi de lien de causalité direct entre les acariens Varroa et le CCD. Cependant, le Varroa a été identifié comme l'un des nombreux facteurs de stress qui affaiblissent la santé des abeilles, exacerbant potentiellement d'autres conditions sous-jacentes mais ne déclenchant pas la disparition soudaine des abeilles caractéristique du CCD.
M. Jon Entine, directeur exécutif du Genetic Literacy Project, a discuté à plusieurs reprises des complexités entourant la santé des abeilles et des idées fausses sur le CCD. Il souligne que si les acariens Varroa représentent une menace sérieuse pour les populations d'abeilles en raison de leur rôle dans la propagation de virus mortels, leur présence ne peut à elle seule expliquer les symptômes uniques du CCD.
Existe-t-il un moyen de remédier aux dommages considérables causés par le Varroa aux abeilles mellifères ? Divers traitements ont été essayés, notamment des pesticides de synthèse et biologiques, qui ont démontré une certaine capacité à réduire l'incidence des acariens, mais qui sont loin d'être une solution miracle. De plus, ils peuvent avoir des conséquences environnementales, comme la contamination du miel et l'accumulation après de multiples applications. D'autres méthodes de lutte biologique comprennent des répulsifs ou des phéromones pour perturber l'accouplement. Ces méthodes présentent également des inconvénients, et il n'a pas été démontré qu'elles résolvaient le problème entièrement ou à long terme.
Récemment, cependant, une avancée importante a été réalisée. Une étude novatrice publiée en janvier a démontré que la technologie de l'interférence ARN (ARNi) pourrait constituer une solution durable et efficace pour lutter contre l'acarien Varroa. La recherche, menée dans des conditions apicoles naturelles, met en évidence le potentiel de l'ARNi en tant qu'alternative aux pesticides chimiques traditionnels, qui présentent depuis longtemps des risques pour la santé des abeilles, la sécurité des opérateurs et la durabilité de l'environnement.
L'exploitation de l'ARNi n'est pas nouvelle. Sa découverte il y a plusieurs décennies par Andrew Fire et Craig Mello, et sa capacité à réguler l'expression des gènes chez les plantes et les animaux ont valu à ces deux scientifiques un prix Nobel en 2006. L'interférence ARN se produit lorsque l'ARN apparaît sous forme de molécules double brin dans la cellule. L'ARN double brin (ARNdb) est une anomalie dans la plupart des cellules et constitue un signal appelant une destruction rapide qui empêche la traduction en protéines. Il s'agit d'un processus appelé « gene silencing », qui empêche l'expression d'un gène.
L'étude s'est concentrée sur l'observation d'acariens soumis à un traitement basé sur l'ARNi, c'est-à-dire un régime alimentaire spécialisé contenant de l'ARN double brin qui cible les gènes clés de Varroa, en particulier les gènes exprimant l'acétyl-CoA carboxylase, la Na+/K+ ATPase et l'endochitinase, qui jouent un rôle essentiel dans la survie et le développement de l'acarien.
Les résultats des essais sur le terrain ont montré que le traitement par ARNi a permis de réduire les taux d'infection par le Varroa « de 33 % et 42 % par rapport aux abeilles témoins nourries respectivement avec du saccharose et de l'ARNdb GFP ».
Le traitement à l'ARNdb n'a pas réduit le taux de survie des abeilles et les apiculteurs ayant participé au projet ont trouvé la méthode à la fois pratique et non perturbatrice pour leurs activités quotidiennes.
Ces résultats marquent une étape importante vers la mise en œuvre de la technologie ARNi dans l'apiculture réelle. En offrant une alternative ciblée et sans danger pour l'environnement aux pesticides chimiques, l'ARNi est prometteur en tant qu'outil de nouvelle génération pour gérer l'infection par le Varroa et contribuer aux efforts mondiaux de sauvegarde des populations d'abeilles mellifères.
L'utilisation de la technologie ARNi pour lutter contre certaines des maladies les plus difficiles à combattre offre une solution biologique fondée sur des preuves et respectueuse de l'environnement. Parce qu'il pourrait contribuer à sauver les populations d'abeilles du monde entier de graves dommages ou même de l'extinction, l'ARNi pourrait changer la donne pour nos industries agricoles et alimentaires.
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* Kathleen L. Hefferon enseigne la microbiologie à l'Université Cornell. Suivez Kathleen sur X @Khefferon ;
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Henry I. Miller est médecin et biologiste moléculaire. Il est le Glenn Swogger Distinguished Fellow de l'American Council on Science and Health (Conseil Américain pour la Science et la Santé). Il a été le directeur fondateur du Bureau des Biotechnologies de la FDA. Suivez Henry sur X @henryimiller.